安芸倫也は、オタクの高校生。桜の舞い散る坂道で、少女と出会った。彼女に興味を抱き、メインヒロインに据えたギャルゲーの制作を思いつく。同級生で美術部の隠れオタク・澤村・スペンサー・英梨々と一つ上の先輩、ライトノベル作家で優等生の霞ヶ丘詩羽を誘い、ゲームを作り始めた。そんなある日、その少女が、同じクラスの冴えない女子校生・加藤恵だったことを知り驚く倫也。しかし彼は、恵を完璧なヒロインにしようと決意する。

「冴えない彼女の育てかた」は、ゲーム制作を通じて恋愛を描いた青春グラフィティです。主人公とヒロインたちが真剣にゲーム制作に取り組む姿や、そこから生まれるラブコメディの展開は、視聴者に羨望の感情を抱かせます。しかし、同時にゲーム制作の難しさやクリエイターの苦悩も描かれており、ただの恋愛アニメではない深みがあります。オタク文化を愛する全ての人々に向けた作品で、恋とゲーム制作の両方に真剣に取り組む青春の姿を描いています。