冴えないクラスメイト・加藤恵との出会いから、ギャルゲーの制作を思いつき、実行した安芸倫也。キャラクターデザイン担当の澤村・スペンサー・英梨々とシナリオ担当の霞ヶ丘詩羽を巻き込み結成したサークル「blessing software」として活動していた。ゲーム音楽の担当として隣の高校に通う従姉妹である氷堂美智留も加わり、1つのルートを完成させることが出来た。 そして2か月後に冬コミを控えた倫也とサークルメンバーたち。彼らに再び波乱万丈の毎日が訪れる……。

「冴えない彼女の育てかた♭」は、青春ラブコメディの第2幕です。主人公たちはゲーム制作に奮闘し、その過程でクリエイターとしての情熱と苦労を描き出します。1期から続くゲーム制作の様子を通じて、視聴者は彼らの成長と挑戦を見守ります。また、彼らを取り巻く環境と恋愛模様も変化し、ドラマは絶えず動き続けます。無事にゲームを完成させることができるのか、その結末に注目が集まります。