新海一馬の寺子屋はいつも「学級崩壊」状態。救ってくれるのは勝気なお雛の「みんな、先生の言うことを聞いて！」の一喝。剣術も不得手で取り柄のない一馬だが、 ひそかに妖怪研究に打ち込んでいた。幼いころ蔵に閉じ込められた時、暗闇に潜む「異形の者」が一馬の危機を救い、妖怪の実在を信じるようになったのだ。

「大江戸もののけ物語」は、旗本の二男坊で寺子屋を営む新海一馬の物語。剣術も不得手で取り柄もない一馬だが、幼少時に妖怪に救われた経験から妖怪の存在を信じ、妖怪研究に打ち込む。一馬の寺子屋は「学級崩壊」状態で、おてんばなお雛の一喝にいつも救われている。ある日、一馬はお雛が不思議な火焔土器に話しかけるのを目撃。土器から現れた妖怪「天の邪鬼」とともに、お雛の「死んだ母に会って謝りたい」という願いを叶えるための冒険が始まる。