フットボールフロンティアの決勝戦から1ヶ月が過ぎ、フェスティバルにて発表された「イナズマジャパン」のメンバーの中には、フットボールフロンティアの優勝校である雷門中の稲森明日人、灰崎凌兵、そして同じく優勝を争った王帝月ノ宮中の野坂悠馬たちの名前があった。さらには海外ロシアでのサッカー経験がある一星充も呼ばれ、さらなる戦いの渦へと巻き込まれていくのだった――。謎のサッカープレイヤー「オリオンの使徒」。そして裏切り、衝突…。様々な意図が交錯する、少年サッカー世界大会の幕が今上がる！

「イナズマイレブン オリオンの刻印」は、日本から世界へと舞台を広げたサッカー物語です。主役は、『イナズマイレブン』シリーズでおなじみのキャラクターたちが集結した日本代表チーム“イナズマジャパン”。新たな仲間も加わり、チームプレーの幅が広がります。少年たちの情熱が織りなす、止まらないサッカーへの挑戦を描いています。